Radiologia Brasileira - Publicação Científica Oficial do Colégio Brasileiro de Radiologia

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INTRODUÇÃO

Recidivas da mama tendem a ocorrer em aproximadamente 5% a 10% das pacientes, num intervalo de cinco anos, nos casos em que foram realizadas cirurgias conservadoras em qualquer quadrante da mama, com ou sem tratamento adjuvante^(1-3). Essas lesões não são comuns antes de dois anos, ocorrendo, em geral, entre quatro e seis anos após a cirurgia e a radioterapia, geralmente por falha no tratamento. Na maioria das vezes, ocorrem no local da cirurgia ou adjacentes a áreas da terapia instituída^(2,4,5). Quando as recidivas ocorrem após seis anos e em local diferente da cirurgia conservadora, é mais provável que haja um novo tumor primário ou lesões multicêntricas^(2,5).

O termo câncer bilateral da mama implica que a paciente com câncer identificado em uma mama tenha descoberto malignidade na mama oposta. Segundo a literatura, o risco de a paciente desenvolver tumor na mama oposta é de 0,7% ao ano. Estudos feitos em necropsias revelam que 68% dos cânceres tratados desenvolvem recidiva e câncer oculto na mama oposta^(6,7).

Tumores que ocorrem ao mesmo tempo são ditos sincrônomos, ou simultâneos. Os tumores metacronos, ou assincrônomos, não coincidem com o tumor primário no diagnóstico e no tratamento.

A maioria dos cânceres da mama é de origem ductal e contém padrões mistos, com áreas de padrão lobular. As metástases para a mama oposta podem ocorrer tardiamente ou permanecer estáveis por longo tempo. Um segundo tumor primário pode estar presente quando o câncer inicial está sendo tratado, porém não é detectado em razão de crescimento lento (tumor sincrônomo). O segundo primário ocorre após cinco anos ou mais^(2,5,8). A alta incidência de carcinoma primário na mama contralateral tem sido relatada nas necropsias.

Os fatores de risco que contribuem para a recidiva são acometimento de pacientes jovens, margens cirúrgicas positivas, extenso componente intraductal, invasão linfonodal, invasão vascular, microcalcificação suspeita no local da cirurgia ou do nódulo observado ao ultrassom e as dimensões do nódulo. As dimensões do nódulo e a invasão linfonodal são também importantes para o prognóstico^(5,9,10). Atualmente, a quimioterapia e radioterapia adjuvante pós-cirurgia têm contribuído para reduzir o número de recidivas^(6,9,10).

Apesar da cicatriz cirúrgica dificultar a detecção deste tipo de lesão, 67% são identificadas no exame físico, e de 35% a 50% são detectadas pela mamografia. No caso do exame ultrassonográfico, as recidivas em forma nodular circunscrita ou de massa são mais bem visualizadas e tendem a apresentar sombra acústica ou bordas sombreadas devido a fibrose cicatricial ou presença de microcalcificações^(3,11,12).

A análise computacional das características morfológicas e de textura de lesões de mama em imagens por ultrassom tem sido amplamente estudada^(13-20). Todavia, em sua grande maioria, estes estudos analisam os achados ultrassonográficos como malignos ou benignos, sem discutir as origens clínicas das lesões. Este tipo de análise é importante, pois com a evolução das pesquisas no desenvolvimento de sistemas computadorizados de auxílio ao diagnóstico (computer-aided diagnosis - CAD), e seu consequente emprego na rotina clínica, poderá favorecer, por exemplo, o diagnóstico e o prognóstico de recidivas⁽⁶⁾.

O objetivo deste trabalho é analisar o desempenho do método computacional de quantificação da textura de lesões de mama em imagens por ultrassom, desenvolvido por Alvarenga et al.⁽²⁰⁾, quando aplicado a dois grupos de pacientes de natureza clínica diversa: pacientes submetidas a cirurgia conservadora que apresentaram, ou não, recidiva.

 

MATERIAIS E MÉTODOS

Características das pacientes e do banco de imagens

Este trabalho foi concretizado mediante uma colaboração do Instituto Nacional de Câncer (INCA/MS/RJ) e o Programa de Engenharia Biomédica (COPPE) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ). O estudo foi realizado no período de 2001 a 2004, no Hospital do Câncer I (HC I-INCA), onde foram avaliadas, para controle, 36 pacientes que tinham sido submetidas a cirurgia conservadora. O tumor primário das pacientes era carcinoma invasivo estádios II e III. De acordo com os resultados obtidos, após a cirurgia conservadora, essas pacientes foram submetidas a radioterapia e a quimioterapia. Para controle, antes dos exames mamográficos e ultrassonográficos, as pacientes responderam a um questionário com dados relacionados ao tratamento cirúrgico e adjuvante, história clínica atual e pregressa. Todas as pacientes foram ainda submetidas a biópsia por aspiração, com agulha fina guiada por ultrassom, e biópsia por excisão.

Das 36 pacientes, 12 apresentaram recidiva local, com tumor primário invasivo graus II e III, e destas, 7 apresentaram invasão linfática e vascular. Uma das pacientes com invasão linfática e vascular apresentou metástases para a axila do mesmo lado. Das pacientes com recidiva, 11 eram menopáusicas. O intervalo de tempo médio entre o tumor primário e a recidiva foi de quatro anos e meio, sendo de um ano a recidiva mais breve e de oito anos a mais tardia. A faixa etária variou entre 33 e 80 anos, sendo a média de 53 anos. Não houve variação de cor entre as pacientes. Quanto ao tipo da cirurgia, três pacientes foram submetidas a nodulectomias e nove, a quadrantectomias. Seis recidivas locais foram na mama direita e seis, na mama esquerda. Quanto à terapêutica complementar, após a cirurgia, duas pacientes fizeram apenas radioterapia, duas pacientes foram submetidas a cirurgia conservadora, sem tratamento complementar, somente três pacientes fizeram quimioterapia e cinco pacientes foram submetidas a quimioterapia e radioterapia. Todas as pacientes apresentaram alterações ao exame físico, mamográfico e ultrassonográfico.

Das 24 pacientes que não apresentaram recidiva no local da cirurgia, 3 apresentaram lesão maligna na mama oposta, 7 apresentaram nódulos benignos (3 cistos e 4 fibroadenomas), 5 tiveram hiperplasias atípicas sem nódulo e 9, alterações fibrocísticas. As três pacientes que apresentaram tumores malignos eram menopáusicas e foram submetidas a radioterapia e quimioterapia. Em uma delas o tumor primário era in situ com áreas de comedocarcinoma na mama esquerda. O tumor na mama oposta possuía as mesmas características do tumor primário e o mesmo tipo histológico, provavelmente uma lesão metastática, com intervalo de tempo de três anos. A segunda paciente tinha a lesão primária na mama direita e o segundo tumor (assincrônomo) na mama esquerda. O tumor primário era um carcinoma invasivo e não apresentava microcalcificações, enquanto o segundo tumor apresentou microcalcificações. O intervalo de tempo foi de quatro anos. A terceira paciente apresentou lesão primária na mama direita. O tumor primário era um carcinoma invasivo com microcalcificações e o na mama oposta não apresentava microcalcificações. O intervalo de tempo para o tumor primário foi de seis anos (provavelmente um segundo primário). Quanto ao tipo de cirurgia, 11 pacientes foram submetidas a nodulectomia e 13, a quadrantectomia. Nove das pacientes tiveram lesão na mama esquerda e 15, na mama direita. Três pacientes tiveram lesões na mama oposta, sendo duas delas na mama direita e uma na mama esquerda.

Os exames mamográficos foram realizados em aparelho GE 600T (General Electric Medical Systems; Milwaukee, EUA) e os ultrassonográficos em aparelho Siemens Sonoline Sienna (Siemens Medical Systems; Erlangen, Alemanha) com transdutor de 7,5 MHz, de resolução axial e lateral de 0,45 mm e 0,49 mm, respectivamente. Os parâmetros do equipamento foram ajustados por radiologista experiente com base em sua rotina diagnóstica, uma vez que os parâmetros de textura aqui utilizados não são influenciados pelo ajuste do equipamento. Entre os cortes ultrassonográficos usados rotineiramente para avaliação diagnóstica, selecionou-se apenas o mais representativo para o diagnóstico da lesão. Esta foi classificada por radiologista experiente, quanto às suas características ao ultrassom, e sua foi imagem gravada, diretamente do equipamento de ultrassom, no formato TIF, para posterior processamento.

Parâmetros de textura

Para quantificar as características de textura de lesões de mama, em imagens por ultrassom, de pacientes submetidas a cirurgia conservadora, utilizaram-se dois conceitos matemáticos descritos na literatura: a matriz de coocorrência (GLCM - gray level co-ocurrence matrix)⁽²¹⁾ e a curva de complexidade (CC - complexity curve)⁽²²⁾.

A GLCM é um histograma bidimensional (matriz de dimensões G × G níveis de cinza) de uma imagem f(x, y) que descreve a ocorrência de pares de pixels de valores i e j, separados por uma dada distância d, numa determinada direção θ, sendo os pixels da imagem analisados aos pares. Detalhes de sua implementação podem ser obtidos em Al-Janobi⁽²¹⁾. Para cada lesão foram determinadas três matrizes correspondentes a três ângulos θ específicos (0º, 45º e 90º) e distância d de três pixels. A média destas três matrizes foi então dividida pelo número de pixels presente na imagem. Para a matriz resultante foram calculados os parâmetros: entropia (coo), segundo momento angular (asm), desvio-padrão (std), contraste (con) e correlação (cor)⁽²⁰⁾.

A CC foi obtida contando-se o número de transições (de 1 para 0 ou de 0 para 1) que ocorrem em uma imagem binária (somente dois níveis de cinza: 0 e 1), construída a partir da imagem original para cada nível de cinza presente na mesma. O gráfico do número de transições para cada nível de cinza é denominado CC. Detalhes sobre sua implementação podem ser encontrados em Baheerathan et al.⁽²²⁾. Para a CC, cinco parâmetros foram calculados⁽²⁰⁾: valor máximo das transições (mv), valor médio das transições (av), valor médio dos níveis de cinza promediados pelo número de transições (sm), desvio-padrão dos níveis de cinza promediado pelo número de transições (ssd) e entropia do número de transições (ent).

Tanto a GLCM, quanto a CC, possuem vantagem na quantificação de diferentes texturas, em relação a técnicas mais simples, como o histograma dos níveis de cinza da imagem, por exemplo, pois as técnicas aqui apresentadas são sensíveis à distribuição espacial dos níveis de cinza.

Para a determinação da GLCM e da CC, bem como seus respectivos parâmetros, foi implementado um programa em linguagem Matlab^® (Mathworks; Natick, EUA), em que era possível selecionar a região de interesse da imagem contendo a lesão e, em seguida, realizar o cálculo dos parâmetros de textura. Detalhes sobre a implementação podem ser obtidos em Alvarenga et al.⁽²⁰⁾.

Análise discriminante linear (ADL)

Com base nos parâmetros de textura calculados, as lesões foram classificadas utilizando-se um método estatístico conhecido como análise discriminante. De um modo simples, este método tem o objetivo de traçar a superfície (reta ou plano, se duas ou três variáveis, respectivamente, estão sendo empregadas) que melhor separe estatisticamente os conjuntos de valores dos diferentes parâmetros em estudo.

A ADL foi aplicada aos parâmetros (normalizados entre -1 e 1), calculados a partir de GLCM (5) e CC (5), para discriminação de lesões de mama em pacientes submetidas a cirurgia conservadora que apresentaram, ou não, recidiva. A ADL é usada para classificação e redução de dimensionalidade de dados e baseia-se na maximização da relação de discrepância entre classes e dentro de cada classe, garantindo a separação máxima dos dados. Mais detalhes desta técnica podem ser encontrados em Johnson e Wichern⁽²³⁾. Dado o número limitado de imagens disponíveis, optou-se por não combinar os parâmetros e utilizou-se o procedimento leave-one-caseout⁽²⁴⁾ (este método fornece validade estatística à análise). O desempenho dos parâmetros foi avaliado utilizando-se a área Az (± erro-padrão) sob a curva ROC (receiver operating characteristic), que é uma forma clássica de medir desempenho global, pois trabalha com a sensibilidade e especificidade ao mesmo tempo⁽²⁵⁾. No caso ideal, ou seja, sensibilidade e especificidade de 100%, a área da curva é unitária.

Cabe ressaltar que a ADL, assim como no cálculo dos parâmetros, também foi implementada num programa desenvolvido em Matlab.

 

RESULTADOS

Ultrassom das recidivas

Das 12 pacientes com recidiva local, 10 apresentaram, ao exame ultrassonográfico, recidivas em forma de nódulos, 2 apresentaram recidiva em forma de massa e uma paciente apresentou microcalcificações associadas ao nódulo. As recidivas em forma de nódulos e de massas foram analisadas ao ultrassom e apresentaram, notadamente, ecotextura heterogênea (Tabela 1). Exemplos destas lesões são apresentados na Figura 1. Quanto às dimensões dos nódulos, os valores medidos foram de 1,5 a 2,5 cm.

 

 

Ultrassom das lesões não recidivas

Das 24 pacientes que não apresentaram recidiva no local da cirurgia, 3 apresentaram lesão maligna na mama oposta, com forma nodular, hipoecogênica e com margens irregulares. Entre as 21 imagens restantes, 7 apresentaram nódulos benignos (3 cistos e 4 fibroadenomas), 5 apresentaram hiperplasias atípicas sem nódulo e 9, alterações fibrocísticas. Os cistos apresentaram forma nodular, parede fina e reforço posterior. Os fibroadenomas eram marcadamente hipoecogênicos, com bordas levemente lobuladas e diâmetro transverso predominante. Já as hiperplasias apresentaram-se como pequenos nódulos de aproximadamente 0,5 cm, mal delimitados e também hipoecogênicos. Exemplos de duas destas lesões são mostrados na Figura 2.

Sendo as hiperplasias atípicas um fator de risco para o câncer de mama^(2-5), e incluindo o fator pessoal das pacientes em questão, optou-se por realizar um estudo, em separado, do desempenho dos parâmetros de textura na distinção entre as hiperplasias e os nódulos benignos, conforme apresentado no item a seguir.

Desempenho dos parâmetros de textura na discriminação das lesões

Com o intuito de avaliar as características de textura de lesões de mama em imagens por ultrassom de pacientes submetidas a cirurgia conservadora que apresentaram, ou não, recidiva, os parâmetros de textura calculados a partir da GLCM e da CC foram aplicados à análise discriminante linear e avaliados em duas situações distintas. Na primeira, avaliou-se a capacidade dos parâmetros em distinguir o grupo composto por 7 lesões não recidivas benignas (cistos e fibroadenomas) e 5 hiperplasias atípicas, de um grupo de 12 recidivas. Nesta análise, o maior valor de Az (0,92) foi obtido pelo parâmetro asm da GLCM, enquanto o parâmetro cor da GLCM apresentou pior desempenho (Az = 0,52). O melhor desempenho em termos de acurácia foi também obtido por asm, com valores de sensibilidade e especificidade superiores a 91% (Tabela 2). O segundo melhor desempenho foi alcançado pelo std da GLCM, com valores de acurácia e especificidade superiores a 87% (Tabela 2).

 

 

Num segundo momento, estudou-se o desempenho dos parâmetros em distinguir as 5 hiperplasias, das 7 lesões não recidivas benignas (3 cistos e 4 fibroadenomas). Nesta análise, novamente o parâmetro asm apresentou o melhor desempenho, sendo capaz de separar completamente as hiperplasias das lesões benignas (Tabela 3). De maneira similar, o segundo parâmetro de melhor desempenho foi std, com valores de acurácia e sensibilidade superiores a 91%. O diagrama de espalhamento apresentado na Figura 3A mostra claramente a separação entre o grupo das recidivas daquelas que compõem o grupo de benignas + hiperplasias. Nota-se apenas uma recidiva presente entre o grupo de lesões benignas + hiperplasias (seta na Figura 3A). A separação entre as lesões benignas e as hiperplasias apresentada na Figura 3B. Neste caso não se observa nenhuma superposição entre os grupos analisados.

 

 

DISCUSSÃO

Discussão dos parâmetros de textura na distinção entre lesões de diferentes origens clínicas

Entre os parâmetros de textura estudados para distinguir as lesões benignas (cistos e fibroadenomas), as hiperplasias atípicas e as recidivas, o asm, calculado da GLCM, apresentou o melhor desempenho. Por definição, asm fornece uma medida do grau de homogeneidade de uma determinada textura, sendo que, quanto mais homogêneo, maior o valor de asm. Assim, lesões benignas, que tendem a apresentar um padrão de textura mais organizado, apresentaram valores de asm maiores do que os encontrados entre as hiperplasias e as recidivas, respectivamente. Esta observação está de acordo com as características identificadas ao ultrassom, em que as recidivas, em sua maioria, apresentaram textura heterogênea (Tabela 1), enquanto as lesões benignas e as hiperplasias se apresentaram hipoecogênicas e de textura predominantemente homogênea. Este é um achado importante, uma vez que a análise qualitativa de ecotexturas complexas ou hipoecoicas pode apresentar um baixo valor preditivo positivo^(26,27), enfatizando, assim, a importância da quantificação.

Apesar do número reduzido de casos, os resultados obtidos podem ser considerados encorajadores, sugerindo que o uso de parâmetros quantitativos de textura pode auxiliar na diferenciação entre lesões benignas, e hiperplasias atípicas e lesões malignas de origem recidiva. Alvarenga et al.⁽²⁰⁾ já haviam demonstrado a capacidade dos parâmetros de textura em diferenciar lesões malignas e benignas de mama, porém, sem discutir as origens clínicas das lesões.

Em função da aplicação, o método proposto pode ser adaptado para trabalhar com outras técnicas de aquisição de imagens, como a elastografia, por exemplo, uma vez que o padrão de textura da imagem tende a se alterar durante compressão da área de interesse⁽²⁸⁾. Ainda, os parâmetros de textura apresentados podem ser combinados com outros parâmetros quantitativos que representem outras características das lesões, como a forma e o contorno⁽²⁹⁾, ou mesmo o índice de resistência vascular obtido por meio do uso do Doppler⁽³⁰⁾.

Assim, com base nos métodos desenvolvidos por Alvarenga et al.^(20,29), e nos resultados do presente estudo, espera-se, no futuro, desenvolver um sistema de auxílio ao diagnóstico que contribua para redução da subjetividade na análise das imagens de ultrassom e, consequentemente, das variabilidades intra e interobservador observadas na rotina clínica^(31,32).

Vale ressaltar que os parâmetros de textura podem auxiliar na distinção das lesões benignas das lesões suspeitas ou malignas, porém, o entendimento da origem da lesão, se recidiva ou não, depende do conhecimento do histórico clínico da paciente. Este aspecto é discutido no item a seguir.

Discussão complementar sobre achados clínicos

Como visto anteriormente, no presente estudo foram analisadas pacientes com recidiva no local da cirurgia conservadora e pacientes sem recidiva no local da cirurgia. Das pacientes com recidiva local, a mais jovem e com maior intervalo de tempo (oito anos) apresentou lesão metastática para a axila ipsilateral. A literatura aponta que as linfonodomegalias unilateral e ipsilateral tendem a ser lesões metastáticas^(2,5,7). Entretanto, segundo Ikeda⁽²⁾, o aparecimento de lesões seis anos, ou mais, após a cirurgia conservadora tendem a ser um segundo tumor primário. A paciente com menor intervalo de tempo (um ano) era menopáusica e provavelmente a recidiva ocorreu devido a margens cirúrgicas positivas.

Das pacientes que não apresentaram recidiva local e tiveram lesão na mama contralateral, uma apresentou carcinoma in situ com áreas de comedocarcinoma e prováveis lesões multicêntricas. Esses tipos de lesões tendem a envolver quadrantes distintos das mamas⁽¹¹⁾.

Em nossa casuística, entre as não recidivas, duas pacientes apresentaram tumores na mama oposta que, na verdade, eram tumores assincrônicos com características diferentes dos tumores primários.

A hiperplasia ductal atípica aumenta o risco de câncer de mama em até quatro ou cinco vezes na população em geral⁽²⁾. Não foi observada, no exame histológico, hiperplasia lobular atípica que torna o risco maior para carcinoma lobular in situ⁽²⁾. Sendo a hiperplasia uma doença proliferativa, esta apresenta um risco baseado na sua celularidade⁽³³⁾, principalmente a hiperplasia ductal atípica e a hiperplasia lobular, esta considerada com um risco maior^(2,4,6).

As lesões benignas na mama oposta possivelmente já existiam quando foi feito o diagnóstico na lesão primária.

 

CONCLUSÃO

O desempenho do método computacional de quantificação da textura de lesões de mama em imagens por ultrassom foi avaliado em dois grupos de pacientes de natureza clínica diversa: pacientes submetidas a cirurgia conservadora que apresentaram, ou não, recidiva. Utilizando-se o parâmetro asm da GLCM, foi possível distinguir entre lesões benignas, hiperplasias atípicas e lesões malignas de origem recidiva, com base em suas diferentes características de textura. Apesar do número limitado de imagens, este resultado pode ser considerado encorajador, pois, no futuro desenvolvimento de um CAD, este parâmetro, associado ao conhecimento dos dados clínicos da paciente, poderá auxiliar no diagnóstico e no prognóstico de recidivas.

 

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Endereço para correspondência:
Dr. André Victor Alvarenga
Programa de Engenharia Biomédica - Centro de Tecnologia
Bloco H, Sala 327, Cidade Universitária
Ilha do Fundão. Rio de Janeiro, RJ, Brasil, 21945-970. Caixa Postal: 68510
E-mail: wagner@peb.ufrj.br / alvarenga@inmetro.gov.br

Recebido para publicação em 22/12/2008.
Aceito, após revisão, em 6/10/2009.

 

 

* Trabalho realizado na COPPE/UFRJ - Instituto Alberto Luiz Coimbra de Pós-graduação e Pesquisa de Engenharia, Programa de Engenharia Biomédica, Rio de Janeiro, RJ, Brasil. Apoio financeiro: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) e Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).