Radiologia Brasileira - Publicação Científica Oficial do Colégio Brasileiro de Radiologia

INTRODUÇÃO

O carcinoma bronquíolo-alveolar (CBA) permanece um dos mais enigmáticos carcinomas broncogênicos, com variadas formas de apresentação e diferentes aspectos histológicos, podendo simular muitas outras doenças^(1,2). Sua etiologia ainda não foi claramente determinada⁽³⁾ e há discordâncias na literatura em relação ao predomínio sexual e etário^(4-7) e em relação à sua origem (multicêntrica ou unicêntrica)^(4-6,8).

A radiologia tem exercido papel fundamental no diagnóstico precoce deste tipo de tumor, observado em exames de rotina na maior parte das vezes^(1,9), permitindo uma abordagem cirúrgica num estádio inicial, muitas vezes curativa^(5,8). Radiologicamente, o CBA pode se manifestar sob as formas nodular solitária, multinodular difusa, consolidação e associação das duas últimas^(1,2,5,9-12).

A tomografia computadorizada de alta resolução (TCAR) permite um estudo mais detalhado do parênquima pulmonar, avaliando com melhor definição os aspectos encontrados nas radiografias do tórax e nas tomografias computadorizadas convencionais. Com o seu auxílio podem ser correlacionados os achados radiológicos com os da patologia, permitindo maior compreensão deste tipo de carcinoma broncogênico, suas características, forma de disseminação e evolução^(2,11,13,14) .

Neste trabalho foram analisados os aspectos observados nas TCAR de 17 pacientes com CBA. Foi realizada extensa revisão da literatura, e os dados comparados aos do presente estudo. Os aspectos mais encontrados nos pacientes deste estudo foram as áreas de consolidação, o broncograma aéreo, as áreas de baixa atenuação provavelmente decorrentes da presença de muco, o espessamento de septos interlobulares e as áreas de opacidade em vidro fosco.

Este trabalho teve como objetivo descrever os aspectos do CBA na TCAR.

CASUÍSTICA E MÉTODOS

Foi realizado estudo retrospectivo das TCAR de 17 pacientes com CBA confirmados por meio de estudos citológicos e histopatológicos, correlacionando os achados radiológicos com os anatomopatológicos, obtidos de sete dos pacientes. Os pacientes deste estudo eram provenientes de sete instituições do Rio de Janeiro e três instituições de outros Estados, tendo sido estudados no período de julho de 1998 a maio de 2001.

Os exames foram realizados em tomógrafos diferentes, devido à multiplicidade de instituições de origem dos casos. Os pacientes foram estudados com as rotinas próprias de cada Serviço, mas, basicamente, seguindo o protocolo de alta resolução, com cortes de até 2 mm de espessura, desde os ápices pulmonares até a cúpula diafragmática. O registro dos casos foi feito em filme radiológico, com janelas variando entre 1.500 e 2.000 unidades Hounsfield (UH) e níveis entre ¾520 e ¾806 UH.

Na análise das TCAR os aspectos estudados foram: predomínio axial ou periférico, distribuição unilateral ou bilateral e predomínio lobar ou segmentar das lesões; apresentação nas formas nodular solitária, multinodular, consolidação ou associação de formas; presença de margens irregulares, espiculadas ou extensão pleural na forma nodular solitária; nódulos centrolobulares; confluência das lesões; áreas de consolidação; broncograma aéreo; áreas de opacidade em vidro fosco; áreas de baixa atenuação provavelmente devidas à presença de muco; aspecto de pavimentação em mosaico; espessamento dos septos interlobulares; presença de atelectasia. Não foi objetivo deste trabalho o estudo das manifestações pleurais ou mediastinais.

RESULTADOS

Dos 17 pacientes estudados, 12 eram do sexo masculino (71%) e apenas cinco eram do sexo feminino (29%). A idade dos pacientes variou de 34 a 84 anos, com média de 61,3 anos.

Os 17 casos foram classificados, de acordo com o padrão básico predominante, nas seguintes formas: nodular, consolidação e formas associadas. A forma nodular foi observada em quatro casos (24%), a forma de consolidação foi vista também em quatro casos (24%) e a associação de formas, em nove casos (52%).

1. Forma nodular

a) Solitária

Dois casos apresentavam-se na forma nodular solitária (Figura 1). Os nódulos tinham margens irregulares, espiculadas, um deles com extensões pleurais e pseudocavitações e o outro com áreas de hipoatenuação no seu interior.

b) Multinodular

A forma multinodular foi encontrada em dois casos, sendo que em um deles os nódulos eram grandes, cavitados, com paredes espessas e contornos interno e externo irregulares, com atenuação em vidro fosco ao redor (sinal do halo) (Figura 2). No outro caso os nódulos eram pequenos, com limites bem definidos e distribuição aleatória (Figura 3). Espessamento nodular das cissuras interlobares e opacidades em vidro fosco na língula também foram observados (Figura 3). Em ambos os casos havia confluência de alguns nódulos.

2. Forma de consolidação

Entre os quatro casos de CBA na forma de consolidação, um tinha distribuição bilateral e três, unilateral. Destes últimos, apenas um acometia mais de um lobo. As alterações predominavam nos lobos superiores em três casos (Figuras 4 e 5). O broncograma aéreo e as áreas de baixa atenuação provavelmente secundárias à presença de muco foram os achados mais freqüentes, presentes em todos os casos. Os nódulos do espaço aéreo com tendência à confluência (Figura 4) e as opacidades em vidro fosco associadas ao espessamento dos septos interlobulares, conferindo o aspecto de pavimentação em mosaico, foram observados em dois casos cada. O sinal do angiograma foi observado apenas em um caso (Figura 5), em um paciente que realizou também tomografia computadorizada convencional, mas não foi considerado neste estudo por não se tratar de alteração passível de análise com a TCAR.

3. Formas associadas

Nove casos apresentavam associação das formas nodular e de consolidação, todos eles com acometimento pulmonar bilateral e difuso.

As áreas de consolidação foram o achado mais freqüente, presentes em todos os casos. O aerobroncograma foi visto em oito casos (Figuras 8 e 9). Os nódulos do espaço aéreo com tendência à confluência (Figuras 7 e 8) e o espessamento de septos interlobulares (Figuras 10 e 11) foram observados em sete casos cada. As opacidades em vidro fosco (Figuras 8, 9 e 10) e as áreas de baixa atenuação (Figura 9) foram encontradas em cinco casos cada, e o aspecto de pavimentação em mosaico (Figuras 9 e 10), em quatro. Os nódulos centrolobulares estavam presentes em quatro casos (Figuras 9, 10 e 11). Os achados menos freqüentes foram a atelectasia (Figura 7) e o aspecto de "árvore em brotamento" (comprometimento das vias aéreas distais) (Figura 11), presentes em um caso cada.

Considerando o conjunto dos 17 casos estudados, os aspectos mais encontrados foram as áreas de consolidação, vistas em 13 casos (76%). Outros aspectos observados com grande freqüência foram os aerobroncogramas, vistos em 12 casos (71%), e as áreas de baixa atenuação, presentes em dez casos (60%). Os nódulos do espaço aéreo, com tendência à confluência (Figuras 6, 7, 8 e 9), os septos interlobulares espessados (Figuras 7, 8, 9 e 10) e as opacidades em vidro fosco (Figuras 2 e 8) foram observados em nove casos cada (52%). O aspecto de pavimentação em mosaico estava presente em seis casos (36%) (Figuras 9 e 10), e os nódulos centrolobulares, em quatro (24%) (Figuras 9, 10 e 11). O espessamento nodular da cissura interlobar foi visto em três casos (18%) (Figuras 3, 9 e 11). Os nódulos cavitados foram observados em apenas um caso (6%) (Figura 2), assim como o sinal do halo (Figura 2), a atelectasia (Figura 7) e o aspecto de "árvore em brotamento" (Figura 11). O comprometimento pulmonar foi bilateral na maioria dos casos (71%).

DISCUSSÃO

Neste estudo observou-se que o CBA acometeu pacientes entre 34 e 84 anos, com média de idade de 61,3 anos, achado semelhante àquele observado pela maior parte dos autores^(3-5). Miller et al.⁽⁶⁾ referiram predomínio em pacientes mais velhos.

Ao contrário da literatura^(4,5,15), que relata distribuição mais igualitária entre os sexos do que nos outros carcinomas broncogênicos (particularmente na forma localizada), neste estudo foi observado marcado predomínio do sexo masculino (71%) em relação ao feminino. No estudo de Shapiro et al.⁽¹⁵⁾, envolvendo 42 casos com CBA em sua forma focal, 22 eram homens e 20 eram mulheres. Edwards⁽⁴⁾, num levantamento dos casos publicados até 1984, relatou que 58,5% eram do sexo masculino e 41,5% eram do sexo feminino. Belgrad et al.⁽¹⁶⁾ estudaram 28 casos de CBA, dos quais 20 eram do sexo feminino (71%) e oito eram do sexo masculino (29%).

Assim como já havia sido relatado por Akata et al.⁽⁸⁾, Miller et al.⁽⁶⁾ e Shapiro et al.⁽¹⁵⁾, neste trabalho foi observado predomínio dos achados nos lobos superiores, embora predomínio nos segmentos posteriores, como havia sido relatado pelos últimos autores, não tenha sido encontrado.

Akata et al.⁽⁸⁾ estudaram 38 pacientes, sendo que 58% deles apresentavam CBA na forma focal. Destes, 59% acometiam os lobos superiores. Miller et al.⁽⁶⁾ revisaram as radiografias de 43 pacientes com a forma nodular solitária, em que 33 estavam localizados nos lobos superiores.

Em relação às formas de apresentação, neste trabalho foram observados quatro pacientes com a forma nodular (24%), quatro com a forma de consolidação (24%) e nove com associação destas duas formas (52%).

Contrariando os resultados da maioria dos autores^(3,5,7,9-11), que descreveram a forma nodular focal como a mais freqüente, neste estudo a lesão nodular solitária foi observada em apenas dois casos (12%). Ambos apresentavam contornos irregulares e atenuação interna heterogênea. As margens espiculadas foram descritas em 73% (n = 22 ) dos casos de Kuhlman et al.⁽¹⁷⁾, em 82% (n = 9) dos casos de Gaeta et al.⁽¹⁸⁾, em 68% (n = 15) dos casos de Akata et al.⁽⁸⁾ e em 44% (n = 7) dos casos de Trigaux et al.⁽¹²⁾, na forma nodular solitária. A endentação pleural, relatada em 70% (n = 21) dos casos de Kuhlman et al.⁽¹⁷⁾, em 36% (n = 4) dos casos de Gaeta et al.⁽¹⁸⁾, em 50% (n = 8) dos casos de CBA focal de Trigaux et al.⁽¹²⁾ e em 77% (n = 17) dos casos de Akata et al.⁽⁸⁾, foi observada em apenas um de nossos dois casos na forma nodular solitária.

Anatomopatologicamente, o aspecto espiculado dos nódulos é explicado pelo crescimento infiltrativo do tumor, pela disseminação linfática localizada e/ou pela reação desmoplástica, a qual também contribui para a formação de extensões pleurais⁽¹⁰⁾.

A localização subpleural ou periférica, descrita por Kuhlman et al.⁽¹⁷⁾ em 83% (n = 25) e por Trigaux et al.⁽¹²⁾ em 69% dos casos de CBA focal (n = 11), foi encontrada nos nossos dois casos.

A atenuação interna heterogênea foi descrita em 57% dos casos (n = 17) de Kuhlman et al.⁽¹⁷⁾ e em 45% dos casos (n = 5) de Gaeta et al.⁽¹⁸⁾. As pseudocavitações foram descritas em 60% dos casos (n = 18) de Kuhlman et al.⁽¹⁷⁾, em 50% dos casos (n = 7) de Zwirewich et al.⁽¹⁹⁾ e em 19% dos casos (n = 3) de Trigaux et al.⁽¹²⁾, na forma nodular solitária.

As hipodensidades em forma de bolhas ou pseudocavitações, em alguns casos, correspondem a pequenos brônquios patentes e/ou a espaços císticos contendo ar, associados à arquitetura papilar do tumor^(2,10,11), e em outros correspondem a áreas focais de acúmulo de muco⁽²⁾.

Os múltiplos nódulos de distribuição bilateral, descritos em 7% do total de casos (n = 3) de Trigaux et al.⁽¹²⁾ e em 10% dos casos (n = 4) de Akata et al.⁽⁸⁾, foram vistos como achado predominante em dois de nossos casos. Em um deles, os nódulos eram pequenos e bem circunscritos, simulando doença granulomatosa. No outro caso, os nódulos eram maiores, cavitados, tendendo à confluência, com halo hipodenso, em vidro fosco (sinal do halo). Nódulos cavitados foram observados em um dos casos (2%) de Trigaux et al.⁽¹²⁾. O sinal do halo foi descrito em 18% (n = 2) dos casos de Gaeta et al.⁽¹⁸⁾.

Nos casos de CBA, o sinal do halo corresponde à disseminação das células tumorais ao longo das paredes alveolares, com preservação da arquitetura pulmonar normal subjacente (crescimento tumoral lepídico)^(2,20).

A forma de consolidação, observada em quatro casos (24%) neste estudo, foi descrita em 55% (n = 23) dos casos de Trigaux et al.⁽¹²⁾ e em 26% (n = 10) dos casos de Akata et al.⁽⁸⁾. Entre os aspectos mais observados nesta forma estavam o broncograma aéreo e as áreas de baixa atenuação provavelmente devidas à presença de muco, presentes em todos os nossos casos e observados em, respectivamente, 100% e 88% (n = 9) dos casos de Akata et al.⁽⁸⁾ nesta forma. Outros achados foram os nódulos confluentes, as opacidades em vidro fosco, os septos interlobulares espessados e o aspecto de pavimentação em mosaico, presentes em dois de nossos casos na forma de consolidação.

Anatomopatologicamente, as áreas de consolidação correspondem a regiões onde o tumor preenche os espaços alveolares de forma compacta, o que ocorre com mais freqüência nos CBA mucinosos^(2,11)_. Na periferia dessas áreas de consolidação ou dos nódulos confluentes as células neoplásicas revestem internamente os espaços alveolares, de forma parcial, justificando seus limites mal definidos⁽²⁾.

Tan e Kuzo⁽⁷⁾ relataram um caso de CBA mucinoso com opacidades em vidro fosco e espessamento septal superposto, numa distribuição geográfica conhecida como "pavimentação em mosaico". No CBA as áreas de atenuação em vidro fosco representam o crescimento tumoral intra-alveolar (lepídico) ou a presença de muco produzido pelo tumor, caracteristicamente com baixa atenuação. A rede de opacidades lineares superpostas representa os septos interlobulares espessados, que, no caso do CBA, podem estar espessados por fibrose (reação desmoplásica) e/ou por linfangite associada^(2,21). Este aspecto foi visto em 35% de nossos casos.

O abaulamento das cissuras interlobares, observado em 35% (n = 8) dos casos de consolidação de Trigaux et al.⁽¹²⁾ e em 63% (n = 6) dos casos de Akata et al.⁽⁸⁾ nesta forma, não foi visto neste estudo.

Em nove casos (52%) havia associação das formas de consolidação e multinodular, padrão também observado por Akata et al.⁽⁸⁾ em 5,2% (n = 2) de seus casos e na maioria dos 38 casos de Akira et al.⁽²²⁾. Entre estes casos, a alteração tomográfica mais encontrada foram as áreas de consolidação, presentes em todos os casos e relatadas em 76% (n = 29) dos casos de Akira et al.⁽²²⁾. O broncograma aéreo foi o segundo achado mais freqüente, presente em oito dos nossos casos. Akira et al.⁽²²⁾ relataram este achado em apenas 47% (n = 18) de seus casos. Outros aspectos encontrados foram os nódulos confluentes, presentes em sete dos nossos casos e em 73% (n = 28) dos casos de Akira et al.⁽²²⁾, os septos interlobulares espessados, observados em sete dos nossos casos, e as áreas de baixa atenuação, vistas em cinco casos. Os septos interlobulares espessados, em sua maioria, deviam-se a linfangite carcinomatosa associada. Todavia, em alguns deles o espessamento era explicado por fibrose (reação desmoplástica).

As áreas de opacidade em vidro fosco estavam presentes em cinco dos nossos casos, tendo sido descritas em 76% (n = 29) dos casos de Akira et al.⁽²²⁾.

Ao contrário do que foi observado em nossa casuística e pela maioria dos autores, Jang et al.⁽¹¹⁾ realizaram um trabalho com quatro pacientes com CBA focal em que o padrão em vidro fosco foi o aspecto mais comumente encontrado, o que foi atribuído à forma de disseminação lepídica do tumor, preservando a arquitetura pulmonar.

A correlação com os achados anatomopatológicos mostrou que as áreas de opacidade em vidro fosco correspondiam a regiões onde os alvéolos estavam parcialmente preenchidos, ou por células neoplásicas ou por muco. O acúmulo de muco também ocasionava as áreas de hipodensidade de permeio às consolidações⁽²⁾.

Os nódulos centrolobulares, descritos em quatro dos casos neste estudo, foram observados em 68% (n = 26) dos pacientes de Akira et al.⁽²²⁾. Os aspectos de pavimentação em mosaico e de "árvore em brotamento" foram descritos, respectivamente, em quatro e um dos casos neste estudo.

Em concordância com os achados da literatura, em que Ohba et al.⁽²³⁾ descreveram a atelectasia maciça como um achado raro no CBA, em função de sua forma de crescimento característica, que preserva a arquitetura pulmonar, em nossa casuística foi observada redução volumétrica lobar importante em apenas um caso.

A cavitação, descrita como um achado infreqüente no CBA^(15,23), foi vista em apenas um paciente desta casuística.

Em conclusão, reunindo os 17 casos estudados, os achados tomográficos mais freqüentes, por ordem decrescente de freqüência, foram as áreas de consolidação, os aerobroncogramas, as áreas de baixa atenuação, os nódulos confluentes, o espessamento dos septos interlobulares, as opacidades em vidro fosco, o aspecto de pavimentação em mosaico, os nódulos centrolobulares, o espessamento nodular da cissura interlobar, o nódulo solitário de contorno irregular, os nódulos cavitados, o sinal do halo, o aspecto de "árvore em brotamento" e a atelectasia.

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* Trabalho realizado no Departamento de Radiologia da Universidade Federal Fluminense (UFF), Niterói, RJ, e no Serviço de Radiologia do Hospital Universitário Clementino Fraga Filho (HUCFF) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ.
1. Mestrandos do Departamento de Radiologia da UFRJ.
2. Professor Titular de Radiologia da UFF, Coordenador Adjunto do Curso de Pós-graduação em Radiologia da UFRJ.
3. Mestre em Radiologia pela UFRJ.
4. Radiologista do Pavilhão Pereira Filho, Doutor em Medicina pela Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS.
Endereço para correspondência: Prof. Dr. Edson Marchiori. Rua Thomaz Cameron, 438, Valparaíso. Petrópolis, RJ, 25685-120. E-mail: edmarchiori@zipmail.com.br
Recebido para publicação em 1/8/2001. Aceito, após revisão, em 19/11/2001.